Группа была основана в 1998 году вокалистом Микко Котамяки (Torment), гитаристом Рику Валлисто (Grimort) и барабанщиком, известным под псевдонимом Draco. В 1999 году музыканты выпустили демозапись «Slay and Burn» и заключили контракт с лейблом Woodcut Records. В 2000 году вышел их первый полноформатный альбом — «Pure Satanic Blasphemy».

Второй альбом "From the Aspect of Darkly Illuminated", вышедший в 2001 году, стал более прогрессивным и техничным альбомом, чем первый, со вставками трэша и дэз-метала. Музыка была быстрой и агрессивной как никогда. В конце 2001 года Woodcut выпустили ре-релиз "Slay and Burn" с несколькими каверами и видео "I Abhor Thee".

В 2002 году вышел альбом «Code 666: Religion Syndrome Deceased» — последний релиз Funeris Nocturnum. Единственным оригинальным участником группы, принявшим участие в записи альбома был Котамяки. В 2004 году бывшие участники Funeris Nocturnum основали группу Atakhama.